Satu dekade yang lalu, manusia, dewa, dan iblis bergabung untuk melawan ancaman naga kolosal, Bahamut.
Kini, di masa sekarang, manusia yang tinggal di ibu kota Anatae telah menikmati kehidupan yang mewah dan makmur. Kemajuan mereka sebagian besar disebabkan oleh pemerintahan raja yang baru saja diangkat, Charioce XVII, yang telah mencuri kekuasaan dari para dewa dan mengizinkan pelecehan dan perbudakan terhadap ras iblis di ibu kota. Ketika manusia terus mengeksploitasi iblis secara tidak bermoral, rasa permusuhan terhadap manusia mulai terbentuk di dalam komunitas iblis, yang mengancam pemberontakan. Sementara itu, suasana ketidaknyamanan menyebar di antara para dewa, saat mereka berebut untuk mendapatkan kembali kekuatan mereka yang hilang.
Di tengah-tengah itu semua, Nina Drango, seorang pemburu bayaran muda yang ceria, telah tiba di Ibukota Kerajaan dengan harapan untuk menetap dan mencari nafkah. Namun, kehidupannya yang damai di ibukota dengan cepat berubah menjadi kacau ketika dia bertemu dengan Iblis Kain yang bertekad untuk membalas dendam terhadap manusia, dan Kaisar Lidfard, seorang kesatria bangsawan yang berjuang melawan konflik moral internal.
Shingeki no Bahamut: Virgin Soul melanjutkan kisah konflik sosial dan moral antara manusia, dewa, dan iblis, serta perjuangan mereka untuk bertahan hidup dan mendominasi.
